Introducción

La elección exitosa de pareja implica encontrar la “mejor pareja posible”, en términos de calidad biológica ( p. ej ., buenos genes, potencial reproductivo y salud) y calidad conductual ( p. ej ., adquisición de recursos e inversión de los padres) ( p. ej ., Trivers, 1972 ). ; Geary, Vigil & Byrd-Craven, 2004 ; Luoto, 2019 ; Garza & Byrd-Craven, 2021 ). Por tanto, la selección favorece mecanismos que permiten a los organismos identificar y preferir características fenotípicas asociadas a buenos genes, fuerza y salud ( Rantala et al., 2012 ) y, al mismo tiempo, evitar aquellas relacionadas con una mala condición genética, susceptibilidad a enfermedad o mala salud (Borráz-León et al., 2014 ; Curtis, 2014 ; Van Leeuwen y Petersen, 2018 ). Las preferencias por estos rasgos pueden variar según los factores socioecológicos, como la orientación sociosexual y la posición socioeconómica, así como las características de los individuos, como el estado de salud, la personalidad, el atractivo autopercibido o el valor de la pareja ( Pawlowski & Jasienska, 2008 ; Little, Jones & DeBruine, 2011 ; Kočnar, Saribay & Kleisner, 2019 ).

Entre los factores que impactan negativamente en la expresión de rasgos tanto biológicos como conductuales se encuentran la presencia de parásitos ( p. ej ., Zuk, 1992 ; Møller, 1990 ). Los parásitos pueden infligir costos fisiológicos y energéticos a sus huéspedes ( Luong, Horn & Brophy, 2017 ). Por ejemplo, los machos parasitados muestran deficiencias en el desarrollo de las características sexuales secundarias y la fuerza física, rasgos que son indicativos de buena salud ( Møller, 1990 ; Folstad & Karter, 1992 ). Por lo tanto, los organismos parasitados generalmente no muestran características sexuales conspicuas y son competitivamente inferiores, lo que finalmente disminuye sus probabilidades de aparearse y reproducirse ( Zuk, 1992 ).; Jacobs y Zuk, 2012 ). Sin embargo, si los parásitos disminuyen el atractivo y la salud de un huésped hasta el punto de que encontrar una pareja potencial se vuelve casi imposible y la supervivencia está muy comprometida, los parásitos pueden disminuir sus propias probabilidades de reproducirse y pasar a la siguiente generación, especialmente si la ruta de los parásitos incluye transmisión sexual. Por lo tanto, el huésped y los parásitos pueden haber coevolucionado estrategias para vivir en equilibrio al exigirse constantemente adaptaciones y contraadaptaciones ( Dass et al., 2011 ). Una de las estrategias utilizadas por los parásitos que es de interés en los campos de la biología evolutiva, la ecología ( p. ej ., Thomas, Adamo & Moore, 2005 ), y más recientemente, en la psiquiatría evolutiva ( p. ej .., Del Giudice, 2019 ; Borráz-León et al., 2021a ), es la manipulación del huésped, que ocurre cuando un parásito aumenta su propia tasa de transmisión alterando el comportamiento, apariencia, morfología y/o fisiología del huésped ( Moore, 2002 ; Thomas, Adamo & Moore, 2005 ; Poulin, 2010 ).

Entre los parásitos que pueden producir cambios en las características mencionadas se encuentra Toxoplasma gondii ( Webster, 2001 ; Flegr, 2013 ). T. gondii es un parásito protozoario intracelular neurotrópico con gatos domésticos y otros felinos como hospedadores definitivos y con un amplio espectro de hospedadores intermedios animales de sangre caliente, incluidos los seres humanos ( Flegr, 2007 ; 2013 ). Dado que T. gondii debe llegar a su huésped definitivo para reproducirse sexualmente, cambia el comportamiento de las ratas infectadas al revertir la aversión innata al olor de los gatos en una atracción hacia él, lo que aumenta las probabilidades de ser devorado por un gato ( Berdoy, Webster & Macdonald, 2000). También se han descrito cambios similares para chimpancés infectados ( Poirotte et al., 2016 ), hienas infectadas ( Gering et al., 2021 ) y humanos infectados ( Flegr et al., 2011 ). Aunque los mecanismos neurobiológicos por los que este parásito modifica el comportamiento de sus huéspedes intermedios no se conocen por completo, la evidencia previa sugiere que la infección por T. gondii puede suprimir la actividad neural de las áreas límbicas que modulan el comportamiento defensivo innato, mientras que aumenta la actividad en las áreas límbicas cercanas que modular la atracción sexual en respuesta a los olores de los gatos ( House, Vyas & Sapolsky, 2011). Además, los estudios con roedores han propuesto que estos efectos pueden estar mediados por los neurotransmisores cerebrales y las hormonas sexuales y del estrés y su impacto en el cerebro y el comportamiento. Por ejemplo, se ha demostrado que T. gondii puede mejorar directamente la actividad serotoninérgica y dopaminérgica del cerebro en su huésped a través de alteraciones en la expresión génica ( Prandovszky et al., 2011 ; Xiao et al., 2014 ). Otros estudios también han asociado la infección por Toxoplasma con la desregulación de los niveles de ácido gamma-aminobutírico (GABA), glutamato y serotonina en roedores ( Fuks et al., 2012 ; David et al., 2016 ; Mahmoud, Fereig & Nishikawa, 2017 ).). Las áreas del cerebro que son particularmente susceptibles a cambios en estos neurotransmisores son el núcleo accumbens y el área tegmental ventral, que reciben proyecciones del sistema límbico, incluida la amígdala ( Haber & Fudge, 1997 ). Por lo tanto, la actividad alterada de los neurotransmisores en estas áreas puede ser responsable de los cambios emocionales, motivacionales, cognitivos y conductuales observados en las personas infectadas con Toxoplasma (ver Tyebji et al., 2019 ). Hipótesis alternativas sugieren que las alteraciones conductuales y psicológicas observadas en individuos infectados con Toxoplasma podrían ser un efecto secundario de lesiones en ciertas áreas del cerebro producidas por la asignación aleatoria de Toxoplasmaquistes, o el resultado de la reacción del cuerpo a la infección del parásito ( p. ej ., una liberación prolongada de citoquinas e inflamación crónica) en lugar del parásito en sí ( Del Giudice, 2019 ; Flegr & Horáček, 2019 ). Sin embargo, dado que los cambios de comportamiento de los organismos infectados con Toxoplasma pueden aumentar el riesgo de ser atrapados por felinos ( p. ej ., tiempos de reacción más bajos, atracción por la orina del gato) ( Flegr, 2013 ; Flegr & Horáček, 2019 ), los cambios neurobiológicos y conductuales alteraciones producidas por T. gondiien sus hospedadores intermedios se han interpretado principalmente como una adaptación evolutiva del parásito para completar su ciclo de vida dentro de sus hospedadores definitivos y/o diseminarse a nuevos cuerpos ( Poirotte et al., 2016 ; Brüne, 2019 ; Borráz-León et al. ., 2021a ).

Aunque los humanos ya no son presa común de los grandes felinos, es posible que T. gondii manipulara el comportamiento de los homínidos en el pasado, lo que convirtió a nuestros antepasados en objetivos más fáciles para los grandes felinos ( Webster, 2001 ; Flegr, 2013 ). Algunos estudios previos han sugerido que algunos de los cambios fenotípicos asociados con la infección por T. gondii podrían, al mismo tiempo, ofrecer algunas ventajas indirectas a sus huéspedes ( Dass et al., 2011 ; Borráz-León et al., 2021a ) y representar beneficios relacionados con la transmisión para T. gondii ( Brüne, 2019 ; Del Giudice, 2019 ). Por ejemplo, en un estudio, ToxoplasmaLas ratas macho infectadas se percibían como más atractivas sexualmente y las hembras no infectadas las preferían como parejas sexuales ( Dass et al., 2011 ). Aunque la aversión de las hembras a los machos parasitados puede haber evolucionado para evitar la infección directa durante el apareamiento y minimizar las posibilidades de producir descendencia con baja resistencia parasitaria hereditaria ( Hamilton & Zuk, 1982 ; Able, 1996 ; Van Leeuwen & Petersen, 2018 ), los parásitos pueden han desarrollado contraestrategias para manipular la apariencia y el comportamiento del anfitrión para superar esta típica aversión femenina ( Dass et al., 2011 ).

Aunque esta hipótesis no se ha probado directamente en humanos, investigaciones anteriores han demostrado que los hombres infectados con Toxoplasma son, en promedio, 3 cm más altos, y las mujeres califican sus rostros como más masculinos y más dominantes ( Flegr et al., 2005). ; Hodková et al., 2007 ). Además, varios estudios independientes han demostrado consistentemente que los hombres infectados con Toxoplasma tienen niveles de testosterona más altos que los no infectados ( p. ej ., Flegr, Lindová & Kodym, 2008 ; Zouei et al., 2018 ; Borráz-León et al., 2021a ) . Así, T. gondiipuede beneficiarse al promover la expresión de rasgos dependientes de la testosterona en los hombres, que normalmente brindan información sobre diferentes aspectos de la calidad de los hombres ( por ejemplo , Windhager, Schaefer & Fink, 2011 ), aumentando así su éxito de apareamiento ( Rantala et al., 2012 ) . Se esperaría un efecto similar pero opuesto para las mujeres, de modo que las mujeres infectadas por Toxoplasma podrían mostrar rasgos físicos más femeninos y tener niveles más bajos de testosterona que las mujeres no infectadas ( Flegr, Lindová & Kodym, 2008 ; pero ver Borráz-León et al. , 2021a ). Sin embargo, es importante mencionar que la investigación en la República Checa no logró detectar diferencias significativas entre Toxoplasma-sujetos infectados y no infectados en otros rasgos físicos como el índice de masa corporal (IMC), la relación cintura-cadera y la asimetría corporal fluctuante (FA) (ver Flegr et al., 2005 ), destacando la necesidad de llevar a cabo estudios similares en otras poblaciones.

Además de los rasgos físicos y fisiológicos, existe alguna evidencia de cambios en los rasgos de comportamiento y personalidad en sujetos infectados con Toxoplasma . Por ejemplo, los hombres infectados son más hábiles, celosos, dogmáticos y suspicaces, mientras que las mujeres infectadas son más conscientes, persistentes, cálidas, extrovertidas y moralistas que los sujetos no infectados ( Flegr, 2007 ). También se ha informado un comportamiento de mayor riesgo financiero en individuos infectados con Toxoplasma ( Johnson et al., 2018 ). En un estudio reciente, Borráz-León et al. ( 2021a ) informó que ToxoplasmaLos hombres infectados puntuaron más alto en psicoticismo y sensibilidad interpersonal que los hombres no infectados. Aún así, no se encontraron diferencias significativas para las mujeres, independientemente de su estado de infección. En conjunto, estos cambios endocrinológicos, de comportamiento y físicos podrían influir en el atractivo y el éxito de apareamiento de los huéspedes, lo que en última instancia beneficiaría la propagación de T. gondii a nuevos cuerpos, ya que este parásito podría transmitirse sexualmente en varias especies de mamíferos, incluidos los humanos ( ej ., Arantes et al., 2009 ; Dass et al., 2011 ; Flegr, Klapilová & Kaňková, 2014 ; Hlaváčová et al., 2020 ; Tong et al., 2021). Por ejemplo, según el modelo multidimensional del continuo de historia de vida rápido-lento ( Del Giudice, 2014 ; 2017 ), los niveles elevados de testosterona en hombres infectados, en combinación con cambios en sus rasgos de personalidad, pueden promover el fenotipo "seductor/creativo". , lo que estaría asociado a un mayor éxito de apareamiento ( Del Giudice, 2019 ). Sin embargo, la investigación sobre este tema aún es limitada y muchas preguntas siguen sin respuesta.

Por lo tanto, la presente investigación tuvo dos objetivos principales: (1) Comparar las diferencias entre sujetos infectados y no infectados con Toxoplasma en varias medidas directas e indirectas de una condición genética, salud, éxito de apareamiento y resistencia parasitaria ( es decir , autocontrol ). atractivo percibido, número de parejas sexuales, número de dolencias menores, IMC, valor de pareja, fuerza de prensión manual (HGS), FA facial y la relación ancho-alto facial (fWHR)) ( p. ej ., Scheib, Gangestad & Thornhill, 1999 ; Gallup & Fink, 2018 ; Borráz-León, Cerda-Molina & Mayagoitia-Novales, 2017 ; Luoto et al., 2021). (2) Investigar si otras personas perciben diferencias en el atractivo y la salud entre sujetos de ambos sexos infectados y no infectados por Toxoplasma . Dado que las evaluaciones del atractivo pueden estar moduladas por las características de los evaluadores, como el atractivo autopercibido, la salud, la edad, el sexo, el estado civil, el origen étnico ( p. ej ., Feinberg et al., 2012 ; Borráz-León et al., 2014 ), y/ o sensibilidad al asco ( p. ej ., Park, van Leeuwen & Stephen, 2012 ; Lee et al., 2015 ), incluimos estas variables en los análisis.

Para el primer objetivo, planteamos la hipótesis de que los sujetos infectados con Toxoplasma podrían mostrar una mayor autopercepción de atractivo, obtener una puntuación más alta en el valor de pareja, reportar un mayor número de parejas sexuales y menos dolencias menores, tener mayor HGS en hombres (pero menos en mujeres) , menor FA facial y mayor fWHR en hombres (pero menor en mujeres); todas estas características facilitarían la propagación de T. gondii a nuevos huéspedes. Para el segundo objetivo, planteamos la hipótesis de que los rostros de hombres y mujeres infectados con Toxoplasma podrían calificarse como más atractivos y saludables que los rostros de sujetos no infectados. Además, planteamos la hipótesis de que las puntuaciones más bajas de sensibilidad al disgusto (especialmente el disgusto por patógenos) podrían mediar en las evaluaciones de atractivo y salud.

Nota ética

Este estudio fue aprobado por los Comités de Investigación y Ética del Instituto Nacional de Psiquiatría “Ramón de la Fuente Muñiz” (Número de Proyecto: NC 17076.0). Todos los participantes dieron su consentimiento por escrito o en línea para participar en este estudio. El experimento se llevó a cabo de acuerdo con la Declaración de Helsinki.

Participantes y estado de Toxoplasma

Para probar la primera hipótesis, recolectamos datos antropométricos y de comportamiento de una muestra de 213 estudiantes universitarios saludables de la Universidad Nacional Autónoma de México, México ( n _hombres = 108, n _mujeres = 105) (edad promedio = 22.05 ± SD = 3.96) a quienes previamente se les realizó una prueba para detectar la presencia de Toxoplasma IgG específico (ver Borráz-León et al. (2021a) para más detalles). De esta muestra, 35 sujetos (22 hombres y 13 mujeres) dieron positivo para Toxoplasma IgG, mientras que 178 (86 hombres y 92 mujeres) no lo dieron.

Todos los participantes recibieron información sobre el objetivo del estudio luego de la aprobación del comité de ética local correspondiente, firmaron una carta de consentimiento informado en línea y completaron un cuestionario demográfico general con preguntas sobre edad, masa corporal, altura, estado civil, número de dolencias menores en el último año, y el número de parejas sexuales.

Atractivo autopercibido

Se utilizó una sola pregunta para medir la autopercepción del atractivo ( es decir , "¿Qué tan atractivo te consideras?") con una escala de Likert de 5 puntos (1 = atractivo bajo, 3 = atractivo promedio, 5 = atractivo alto) ( Little et al., 2001 ; Borráz-León & Rantala, 2021 ).

Mediciones de valores de relación de posición

El valor de mate se midió utilizando la escala de valor de mate (MVS) de autoinforme ( Edlund & Sagarin, 2014 ). Esta escala consta de cuatro ítems ( p. ej ., "En general, ¿cómo calificaría su nivel de deseabilidad como pareja en la siguiente escala?") con una escala Likert de 7 puntos que va desde 1 = extremadamente indeseable hasta 7 = extremadamente deseable .

Mediciones de fuerza de agarre manual (HGS)

HGS es una medida robusta de la fuerza muscular general que se usa comúnmente como predictor de múltiples factores de salud y resultados de condición física tanto para hombres como para mujeres ( Gallup & Fink, 2018 ). HGS se midió en kilogramos utilizando un dinamómetro digital (Baseline® 12-0286, EE. UU.). A los participantes infectados y no infectados con toxoplasma se les pidió que realizaran una prueba de fuerza máxima tres veces para su mano dominante. La HGS de cada individuo se calculó promediando el resultado de las tres pruebas de fuerza.

Asimetría facial fluctuante

Se tomó una fotografía del rostro de cada participante con una cámara digital Samsung NX1100 de 20.3MPx desde una distancia de 2 m. Las fotografías fueron tomadas en las mismas condiciones de luz natural. Se instruyó a los participantes para que asumieran una expresión facial neutra con la boca cerrada. Antes de las mediciones faciales de AF, todas las imágenes se alinearon horizontalmente y se escalaron de acuerdo con la distancia interpupilar ( Grammer & Thornhill, 1994 ; Borráz-León, Rantala & Cerda-Molina, 2019 ). La FA facial se calculó a partir de las distancias de Procrustes de 39 puntos de referencia faciales utilizando el software MorphoJ ( Klingenberg, 2011 ; ver Sanchez-Pages & Turiegano (2010) y Muñoz-Reyes et al. (2012)para obtener detalles sobre la técnica empleada para medir la FA facial).

Relación ancho-alto facial (fWHR)

Como se informó en Lewis, Lefevre y Bates (2012) , fWHR se calculó midiendo el ancho bicigomático (es decir, la distancia horizontal máxima entre los límites faciales izquierdo y derecho) y la altura de la parte superior de la cara ( es decir , la distancia vertical entre el punto más alto del labio superior y el punto más alto de los párpados). El fWHR se calculó como el ancho dividido por el alto usando las mismas imágenes que se usaron para las mediciones faciales de FA.

Análisis estadístico

Dado que nuestros datos no cumplieron con los criterios de normalidad después de ser transformados logarítmicamente (Prueba de Shapiro-Wilk: p < 0,05 en todos los casos), realizamos pruebas no paramétricas para probar la primera hipótesis: Se usaron pruebas independientes U de Mann-Whitney para evaluar diferencias sexuales potenciales y diferencias entre sujetos infectados y no infectados con Toxoplasma .

Para probar la segunda hipótesis , usamos pruebas t para buscar diferencias entre los infectados con Toxoplasma vs. sujetos no infectados después de la transformación logarítmica de los datos para aumentar la normalidad ( p. ej ., Luoto et al., 2021 ). Luego, usamos un análisis multivariante de covarianza (MANCOVA) para analizar el efecto de las características de los evaluadores ( es decir , edad, IMC, atractivo autopercibido, salud autoevaluada, sexo, etnia, estado civil y las tres categorías de sensibilidad al asco) sobre las evaluaciones dadas de atractivo y salud percibida tanto en Toxoplasma-Sujetos infectados y no infectados. El umbral de significación estadística en todos los análisis se fijó en p ≤ 0,05. Los datos se analizaron con SPSS versión 25 (SPSS Inc., Chicago, IL, EE. UU.).